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摘要:羊肚菌具有悠久的消费历史和饮食文化,常出现在宫廷贵族的餐宴上,更是皇室国宴中的明星和美食家的掌上明珠,现代科学也证实羊肚菌具有较好的药理活性成分,羊肚菌是名副其实世界性名贵珍稀食用菌。本文侧重对羊肚菌的文化底蕴、营养成分和药用价值进行综述,结果显示,羊肚菌蛋白含量约为 28%,拥有 18 中以上的氨基酸,不饱和脂肪酸含量丰富,除常规的矿质元素外,羊肚菌还是确定的富硒产品;羊肚菌的生理活性物质如多糖、多酚、蛋白水解物,以及γ-氨基丁酸、甾醇、呋喃化合物还具有明确的药用价值,具体的药用功效包括提高机体免疫力、抗疲劳、抗氧化、抗癌、抗肿瘤、抗菌消炎、降血脂和保肝健胃等。得益于科学家们的努力,羊肚菌的人工栽培已经实现,人工栽培的羊肚菌在数量和品质上均高于野生羊肚菌,已经被市场接受。随后,本文就羊肚菌的产品形式和消费特点进行梳理,以期加深对羊肚菌认知和消费。

关键词:羊肚菌,药用价值,消费文化,羊肚菌素,羊肚菌酸,保肝健胃

“羊肚菌”(Morchella spp.)是羊肚菌属各物种的统称,常指代的是子囊果部分。其英语名为“Morel”,法语为“Morille”;中文名字是因其蜂窝状的菌盖形似羊肚而得名,我国民间对羊肚菌有不同的称呼,如“阳雀菌”、“狼肚菌”、“麻子菌”、“天狼肚”、“包谷菌儿”、“编笠菌”、“鸡蛋花”、“陆地鱼”等[1]。多样的名字与羊肚菌广泛发生和复杂形态有关,羊肚菌是一种世界性分布的物种,除南北极外其他五大州均有自然分布;羊肚菌的生存环境复杂,从严酷的干旱沙漠到亚热带雨林、从低谷河滩到高山,但主要集中在北温带温暖湿润的气候环境下;在我国南至海南,北到东北新疆,东至江苏福建沿海,西至西藏均有自然分布。羊肚菌形态多样,大小可相差 10 余倍,颜色从浅紫色、红褐色到黑色、浅黄白色、纯黄色均有, 菌盖形态从长锥形、锥形到椭球型、球形[1],羊肚菌多样的形态与其复杂生态环境有关(图1)。

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图 1,形态各异的羊肚菌(左上角,小紫羊肚菌源自[Işiloğlu et al. 2010])

1.1菌中之王——羊肚菌

全球各地都将羊肚菌视为上品,采集或采集到羊肚菌都成了一种乐事。在我国民间,每当采集到的野生羊肚菌的时候,就意味着要杀鸡宰羊,配备成一顿丰盛的餐宴。羊肚菌的这种魅力由其内在的属性所决定:首先,羊肚菌具有一种奇特的香味,这种奇特的香味难以用语言去描述,大多文献中都以“难以描述的”、“不可描述的”、“无法用语言描述的”这些词句去定义这种香味;据称,亚历山大二世就被羊肚菌的奇特香味所折服,他常将干的羊肚菌放在大衣口袋,以便可以不时的嗅到羊肚菌的芳香。其次,羊肚菌有美丽的外观,蜂窝状的表面、锥形的轮廓、酒红色的色调,使其在摆盘、配色、造型方面独具一格。另外,羊肚菌还有脆嫩的口感,特别是新鲜羊肚菌。再加上羊肚菌的高营养价值和药用功效,“菌种之王” 的称号实至名归。

1.2欧洲的羊肚菌文化

在欧洲,羊肚菌被认为是仅次于块菌(松露)(Tuber spp.)的美味食用菌,常作为高档食材出现在宴席上;在北美,被认为是最佳食用菌。Kuo(2005)指出,对于当前估值的 150 万种真菌中,羊肚菌是蘑菇爱好者们认为的最具有魅力和最被认可的野生食用菌[2]。在西方文化里,寻找和采集羊肚菌已经逐渐演变中一种文化,在每年羊肚菌发生季节,以寻找和采集羊肚菌为主的团体就会组织起来,背上行囊,走进深山,“寻猎”羊肚菌,随后他们会欢聚在一起,品尝享用这些战利品[3]。这种寻猎羊肚菌的文化在北美、加拿大、欧洲较为流行, 还有不少书籍资料专门教人如何在山林里找到羊肚菌(图 2)。

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图 2,西方文化中的采集羊肚菌活动(图片源自网络)

1.3中国的羊肚菌文化

在我国,明代的《本草纲目》中就有羊肚菌“甘寒无毒,益肠胃,化痰利气,补脑提神” 的记载[1]。贵州一些地区还有“常吃羊肚菌,八十满山走”的谚语,暗含着羊肚菌的强身健体功效。不同地区对羊肚菌有不同的称呼,如重庆和贵州一带,称呼为“阳雀菌”,是指每年三四月份,阳雀鸟叫的时候,就是上山采摘羊肚菌的时候;河南、陕西一带称呼为“鸡蛋花”, 这与当地黄色品系的野生羊肚菌形态特征相一致(图 1,中上);从各地对羊肚菌的称呼也可以看出,羊肚菌具有悠久的采食文化[1, 4]。

2羊肚菌的营养价值

羊肚菌和大多数食用菌、野生菌一样,富含蛋白质、氨基酸种类和含量齐全,此外,羊肚菌的不饱和脂肪酸比例较高,富含多种矿质元素、维生素、呈鲜物质、芳香成分和生物活性成分等;羊肚菌中还鉴定到了一些特有组分,如羊肚菌酸、羊肚菌素、呋喃化合物等[1]。

2.1蛋白质

刘蓓(2012)和吴素蕊(2011)对不同羊肚菌品种,以及相同品种下的栽培和野生羊肚菌子囊果的营养成分分析指出不同羊肚菌子囊果中蛋白质含量在 6.99%~9.79% [5, 6];该结果低于Heleno et al.(2013)11.49%~11.52%的结论[7];而据《四川蕈菌》(1995)记载的不同羊肚菌粗蛋白含量在 27.42%~29.32%之间[8];Litchfield et al.(1967)指出,羊肚菌发酵菌丝体干物质中粗蛋白的含量在 22.8%~51.0%之间[9];Tsai et al. (2006)指出普通羊肚菌发酵菌丝体粗蛋白含量为 41.7 % [10];我们按照GB/T 15673-1995 对梯棱羊肚菌和六妹羊肚菌子囊果的检测显示,两者的蛋白含量分别为 27.9%和 28.2%(数据未发表);不同学者对羊肚菌成分之间的分析结果差异较大,除使用的检测方法有别外,品种、子囊果成熟度、产地的不同等可能是导致这个差异的原因所在。整体而言,羊肚菌子囊果的蛋白含量是较高的,虽低于蛋类、牛奶和肉类,但显著高于大多数蔬菜,是优质高蛋白食材,除用于大众消费外, 还可以作为素食者的蛋白补充品。

2.2氨基酸

构成羊肚菌的氨基酸种类齐全、含量丰富,包括 8 种必需氨基酸和 10 种以上的非必需氨基酸,必需氨基酸占总氨基酸含量的 34.97%~37.99%,是优质的氨基酸补充来源[6]。在这些氨基酸中,呈鲜的谷氨酸和天冬氨酸含量在所有的羊肚菌中均很高,远超过其他氨基酸含量,占到氨基酸总量的 25.20%~29.19%,这应该是羊肚菌味道鲜美的重要原因之一[1, 5, 6]。

2.3脂肪酸

脂肪酸可分为饱和与不饱和两大类。不饱和脂肪酸特别是多不饱和脂肪酸是人体所必需的,人体自己不能合成,必须依赖食物供应。羊肚菌的脂类含量在不同品种和不同阶段之间有别,最高为菌核组织,可达~19%,菌丝和子囊果大多在 2.18%~12.03%之间[11]。在脂肪酸组成上不饱和脂肪酸占脂肪酸总量的 70%~88%。无论是发酵菌丝体还是子囊果,油酸、亚油酸的含量均比较高,油酸含量在 5.04%~28.3%之间,亚油酸含量在 34.75%~72.8%之间, 属于优质脂肪酸[1]。

2.4矿质元素

食用菌含有人体必需的多种矿质元素,不同菇类所含的矿物质的量及其比例不同。相对来说,食用菌中以 K、P、Na 含量最高,其次是 Ca、Mg 和 Fe,再次为 Zn、Cu、锰(Mn)、钼(Mo)和硒(Se)等[1]。我们近期对全国 16 个省市 46 个主栽地区的羊肚菌矿质元素分析显示,梯棱羊肚菌和六妹羊肚菌两个品种元素间存在差异,其中 K 元素的平均含量最高, 分别达 22265.96 ± 4885.35 mg/kg 和 20434.60± 3222.83 mg/kg;其次是 P 元素,分别为

13637.59 ± 1834.27 mg/kg 和 14393.70± 2046.06 mg/kg;平均含量随后的是Ca、Mg、Na、Fe、Mn、Zn、Cu、Cr、Se 和 Co 元素;具有重要生理活性功能的 Se 元素在所有的样品中均有检出,检出含量在 0.016 mg/kg 到 0.56 mg/kg 之间,在两种羊肚菌中的平均含量分别为0.22 ± 0.16 mg/kg 和 0.17 ± 0.12 mg/kg,羊肚菌是确定的富硒食品[12]。

食用菌是否富集重金属元素或重金属含量多少一直是大家比较关注的问题,各国对其都有严格的含量规定。对比文献中对羊肚菌重金属元素的研究和我们近期的检测分析可知,不同地区、不同的野生和栽培羊肚菌,其重金属元素略有差异,除来自矿区或工业区附近采集的羊肚菌标本重金属元素含量超标外,其他均在安全阈值以内,特别是人工种植羊肚菌[1, 13], 如我们近期对有毒重金属元素分析显示, 样品的重金属平均含量从高到低依次为Cd>Pb>As>Hg,Cd 元素的平均含量分别为0.99±0.74 mg/kg(梯棱羊肚菌)和 1.01±0.63 mg/kg(六妹羊肚菌);所有重金属元素的含量均在规定的食品安全值以下,可以放心食用[12]。

2.5呈鲜物质

羊肚菌中主要的呈味核苷酸 5’-肌苷酸的含量是 12 种有记录的食用菌中排名第二的,仅次于草菇的 5.7 mg/g(其他包括灰树花、鸡枞菌、牛樟芝、蛹虫草、松杉灵芝、牛肝菌、柱状田头菇、姬松茸、双孢菇、金针菇)[1]。Tietel & Masaphy(2017)对野生梯棱羊肚菌新鲜样品进行的挥发性成分的检测,总计鉴定得到 40 个芳香化合物和 7 个未知成分,包括 14种醛、6 种醇、10 种甲酯、4 种杂环硫成分、10 种糖类、1 种酸、1 种酮和一种丁脂;并指出羊肚菌中含有大量的蘑菇醇,占总挥发性成分的 22.3%,占总醇类的 81%,这可能组成了羊肚菌的主要香味感官[14]。Rotzoll et al.(2005)在分子水平上研究了羊肚菌水溶性提取物的呈鲜味成分,分离得到著名的鲜味物质包括 L-谷氨酸、L-天冬氨酸、琥珀酸和羊肚菌酸[(S)-morelid],羊肚菌酸是一个混合了(S)-苹果酸-1-o-α-D-葡萄糖苷、(S)-苹果酸-1-o-β-D- 葡萄糖苷的杂合异构化合物[15]。感官评价表明羊肚菌酸不但起到酸味和甘味作用,同时也是很好的味精和食盐增味剂,是增强羊肚菌鲜美味道的重要成分;此外,羊肚菌水溶性提取物中还鉴定到了γ-氨基丁酸,这是一种天然存在的非蛋白组成氨基酸,具有极其重要的生理功能,能促进脑的活化性、健脑益智、抗癫痫、促进睡眠、美容润肤、延缓脑衰老机能,能补充人体抑制性神经递质,还具有良好的降血压功效[16]。这和《本草纲目》中对羊肚菌“味甘寒、健脑提神”的记载相符。

2.6维生素

维生素是维持身体健康所必需的一类有机化合物,羊肚菌中维生素组分的研究较少,维生素B1 的含量在0.0243~0.0574 mg/100 g、维生素 B2(0.02~0.163 mg/100 g)、烟酸(89.0 mg/100 g)、烟酰胺(130 mg/100 g)[17, 18]。生育酚为维生素E 的水解产物,有α、β、ϒ、δ等 8 种同分异构体,α-生育酚的活性最强;生育酚作为婴儿食品、疗效食品、强化食品等的抗氧化剂和营养强化剂具有重要的意义。据报道,它们在羊肚菌种的含量分别为 α-生育酚(1.4~6.2 μg/100 g,干重)、β-生育酚(20μg/100 g,干重)、γ-生育酚(12.4~20.3μg/100 g, 干重)、δ-生育酚(3.9~98.6μg/100 g,干重)[7, 19, 20]。

3羊肚菌的药用功效

国内外有大量关于羊肚菌药用功效的研究,主要集中在多糖、多酚、蛋白水解物等生物活性成分方面,其中以多糖的研究为主。其中调节机体免疫力、抗疲劳、抗癌、抗肿瘤、保肝护肝和降血压等内容除有科学的研究报道外,还有大量民间案例的相互印证。

3.1调节机体免疫力和抗疲劳功效

宋淑敏等(1996)以羊肚菌深层发酵得到的发酵液为主要原料饲养小鼠,结果表明,羊肚菌能够有效刺激机体淋巴细胞的增殖,具有增强机体免疫力的功效[21];余群力等人(1997) 指出羊肚菌发酵液能够显著提高吞噬细胞的吞噬率及吞噬指数,增多溶血素含量,明显增加小鼠胸腺的重量,促进 T 细胞的成熟与分化,增强 B 细胞和吞噬细胞的功能,对小鼠的特异性免疫和非特异性免疫都起到了调控和增强的作用[22];Christine et al.(2002)也指出野生普通羊肚菌子囊果的乙醇提取物具有很好的增强巨噬细胞免疫活性能力[23]。

孙晓明等(2001)用羊肚菌粉末喂食小鼠,发现当喂食小鼠的羊肚菌粉剂量达到 500 mg/kg.BW/d 时,可以使小鼠负重游泳时间延长,根据抗疲劳作用的判断标准说明此剂量的羊肚菌粉对小鼠具有抗疲劳作用[24]。段巍鹤等(2015)在对羊肚菌活性成分应急性抗疲劳功能的研究中发现,羊肚菌发酵液中的胞外多糖及羊肚菌菌丝体胞内多糖溶液应急摄入后, 小鼠的负重游泳时间与对照组比较显著增加[25]。

3.2抗氧化作用

人体内自由基的含量随年龄增长而积累,过多的自由基可诱导机体产生多种疾病(如癌症、动脉硬化等)并导致机体衰老甚至死亡。羊肚菌具有抗衰老、消除自由基的作用。He et al.(2012)、潘志福等(2011)、鲍敏等(2014)和孟凡云(2010)、Meng et al.(2010)等对粗柄羊肚菌、尖顶羊肚菌、羊肚菌的胞外多糖对羟基、DPPH 和ABTS 自由基的清除能力进行了深入研究,指出这些胞外多糖均具有很好的抗氧化活性[26-30];羊肚菌胞外多糖的体内试验也表明,羊肚菌胞外多糖可以有效的通过增加血液中的 SOD 酶活性,清除细胞的超氧阴离子自由基,保护脾、肝、心、肾等[31]。

多酚结构中存在的羟基基团可与体内自由基结合,从而消灭自由基,因而具有抗氧化、抗癌等功能活性;黄酮是一种很强的抗氧剂,可有效清除体内的氧自由基。Gursoy et al.(2009)对七种羊肚菌的总酚含量进行测定和分析指出,M. conica 的总酚含量最高,达 25.38 μg GAEs(没食子酸当量)/mg,随后是 M. esculenta var. umbrina 达 21.33μg GAEs/mg;在黄酮含量上,M. rotunda 最高,达 0.59 g QEs(槲皮素当量)/mg,M. deliciosa 最低,为 0.15 μg QEs/mg [32]。卢可可等(2014)则指出 3 种尖顶羊肚菌平均总酚含量为 5.958 mg GAE/g[33],低于Gursoy et al.(2009)检测,暗含着不同产地、不同品种羊肚菌多酚含量的差异。

3.3抗癌和抗肿瘤作用

真菌多糖或多糖复合物可以通过诱导细胞凋亡的机制抑制肿瘤细胞的生长或杀死各种 肿瘤细胞,而对正常细胞没有这种毒害作用。因此真菌多糖被认为是非常好的抗肿瘤候选药物。羊肚菌生物活性成分具有良好的抗癌、抗肿瘤功效;在肿瘤临床治疗中,羊肚菌对化疗放疗等治疗手段也起到了一定的辅助作用[34-36]。羊肚菌中起抗癌抗肿瘤作用的主要成分是羊肚菌中的多糖、硒和有机锗等活性物质。在癌细胞的抑制研究中,以肝癌细胞的研究居多, 这与羊肚菌的保肝护肝结论相一致。

3.4抗菌消炎

羊肚菌甲醇提取物具在对金黄色葡萄球菌(Staphylococcusaureus)、鼠伤寒沙门氏菌(Salmonella typhimurium)和李斯特氏菌(Listeria monocytogenes)的抑菌效果上优于目前通用的链霉素和氨苄青霉素;同时,小剂量的羊肚菌提取物就具有很好的抑真菌效果,这为抗菌药物的开发提供了新的方向[7]。对比常规的消炎药物双氯芬酸(Diclofenac),500 mg/kg的羊肚菌乙醇提取物就可以有效的抑制卡拉胶诱导的急性炎症和福尔马林诱导的慢性炎症, 抗炎症效果明显[34]。

3.5降血脂作用

羊肚菌提取物具有明显的降血压作用[37-39]。明建等人(2009)通过动物实验对羊肚菌水溶性多糖 PMEP-1 降血脂作用进行了研究指出 PMEP-1 具有明显的降血脂作用,对高血脂症的发生有一定的预防作用,同时对冠心病及动脉粥样硬化也有一定的预防作用[38]。殷伟伟等(2009)指出尖顶羊肚菌活性提取物能够明显降低实验组小鼠的血清总胆固醇、甘油三酯和低密度胆固醇脂蛋白水平及脾指数和肾指数,表明尖顶羊肚菌菌丝发酵液提取物具有较好的降血脂作用[37]。王亚辉等(2013)的研究同样表明,尖顶羊肚菌发酵培养液活性提取物具有极显著的降血压作用[39]。

3.6急性酒精性胃黏膜损伤的保护及肾毒性的保护

尖顶羊肚菌菌丝体水提液通过增加胃蛋白酶与胃黏液的分泌,抑制由 95%乙醇引起的胃黏膜 SOD 与GSH 活性的降低及 MDA 含量的增加,进而起到对因酒精引起的急性胃黏膜损伤的保护效果[40]。羊肚菌菌丝提的水-乙醇提取物可以通过增强肾脏的抗氧化系统保护由顺氯氨铂和庆大霉素导致小鼠急性肾毒性损伤[41];羊肚菌乙醇水提取物还能有效地恢复由CCl4 和乙醇引起的肝损伤的抗氧化水平,进而起到保肝护肝作用[42]。

4羊肚菌的产品形式

早年的羊肚菌均来自野生,野生羊肚菌经采集晾晒后,被收集流通至市场用于消费,因此早年间,羊肚菌的售价是极高的,通常在三四千一公斤,只在高档宴席中流通。近年来, 在科学家们的不断努力下,羊肚菌人工栽培得以实现,人工栽培的羊肚菌无论在形状、颜色, 还是在干净程度方面均优于野生羊肚菌,已占据约 85%~90%的消费市场,羊肚菌的消费得以繁荣[1, 12, 43]。目前用于市场流通的羊肚菌主要有三种形式:鲜品、冻品和干品,不同种类流通至不同的渠道被消费[44](图 3)。

鲜品:鲜品羊肚菌的最大特点是新鲜脆嫩,常被用于炒食和涮锅。但目前的鲜品羊肚菌只能在生产季节小范围流通,主要受制于生产条件和气候的影响,还无法做到成规模的定时定量供应。

冻品:将新鲜的羊肚菌分选、漂洗、速冻后储存在-20℃就可以实现长期的存放和流通, 目前国内加工的冻品羊肚菌主要用于出口至欧洲各国,国内市场还有待开发。

干品:目前国内的羊肚菌消费则以干品为主,约占羊肚菌总量的 90%以上,按照颜色、厚薄、菇型、大小和是否修剪分为若干等级,不同规格的产品流通至不同消费场景,如大个头批菇子常被用作高档宴席用于釀或炒,而中个菇子大多流通至中高档餐厅或居家用于炒食或煲汤。

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图 3,羊肚菌的主要产品类型(从左到右,鲜品、冻品和干品)

5羊肚菌的饮食特点

东西方饮食文化有别,但在羊肚菌的烹饪和食用上却较为相似。羊肚菌的烹饪要求在保有羊肚菌清香和材质脆嫩的同时,确保品相、色泽和味觉的统一,达到秀色可餐的效果,如炖、釀、炒等,常见的菜系有羊肚菌蛋羹、羊肚菌土鸡汤、虾釀羊肚菌、羊肚菌菲力牛排等。家常宴席中,羊肚菌还可以搭配任意食材进行烹饪,只需考虑羊肚菌的清香和肉类汁液的融合,一道佳肴就产生了。

现流行的煎烤文化也将羊肚菌特性发挥到了极致,新鲜的羊肚菌,擦上黄油,在炭火上慢慢的烤制,附以胡椒、孜然和盐巴,香飘四溢的炭烤羊肚菌就可以上桌了,尝上一口,回味无穷、磨齿难忘。

6 小结

羊肚菌文化底蕴丰富,营养价值较高,富含约 28%的蛋白质,18 中以上的氨基酸,不饱和脂肪酸含量丰富,除常规的矿质元素外,羊肚菌还是确定的富硒产品;此外,羊肚菌的生理活性物质如多糖、多酚、蛋白水解物、硒、有机锗、γ-氨基丁酸、甾醇、呋喃化合物等具有明确的药用功效。得益于科学家们的努力,羊肚菌已经可以人工栽培,人工栽培的羊肚菌在数量和品质均高于野生羊肚菌,深受市场青睐。羊肚菌生物活性成分研究较多,但深入系统的药理研究还不足,现有的研究已经凸显出羊肚菌的潜在市场价值,如抗菌消炎、降血压和保肝健胃作用明显,有望开发成药品造福人类。羊肚菌资源种类繁多,不同种羊肚菌具有不同的生态习性,造就它们在形态特征、营养成分、次级代谢产物方面差异明显,目前对羊肚菌营养成分和药理活性的研究主要集中在常见单一品种上,且多缺乏系统的物种分类支撑。结合羊肚菌属物种多样性进行营养成分和药理活性研究值得尝试,如次级代谢产物、特有组分、生物活性成分分的挖掘与开发。

参考文献略

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作者简介PROFILE

蔡英丽 1马晓龙 1刘伟1,2*(1. 武汉市农业科学院蔬菜研究所, 湖北武汉 430345;2. 西南林业大学 应用真菌研究所 云南 昆明 650224)

*本文经作者同意发表,作为学术交流之用,原载于《食药用菌》。

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