通讯作者单位：中国科学院地球环境研究所，中国科学院第四纪科学与全球变化卓越创新中心，西北农林科技大学黄土高原土壤侵蚀与旱地农业国家重点实验室

实验设计

图1. 全球变化因素对土壤微生物群落影响的概念模型，突出了陆地生态系统中碳（C）、氮（N）和水（H2O）循环中涉及的微生物代谢过程。

图2. 全球变化对土壤微生物多样性影响的Meta分析中包括的研究地点的全球分布。

结果

1多种全球变化因素对土壤微生物多样性的影响

Cochran's Q检验结果表明，只有干湿循环下的土壤真菌多样性存在潜在的发表偏倚（表1）；同时，土壤微生物多样性的相对频率呈正态分布。此外，所有观测值的残差（QE）和总异质性（QM）都遵循χ2分布，表明全球变化因素对微生物多样性有明显影响。

在所有地点，全球变化对土壤微生物多样性的影响是负面的，全球变化使土壤细菌和真菌多样性平均减少了2.9%（95%置信区间，-0.8至-5.0%）和3.5%（95%CI，-1.6至-5.4）（图3）。对于每个全球变化因素，降水（-）、eN、干湿循环和干旱对土壤微生物多样性的影响大小为负，而eCO2、变暖和降水（+）的影响大小为正。

对于多种全球变化因素，eCO2×变暖、变暖×降水(+)和eN×降水(+)对细菌多样性的影响大小明显为负，而eCO2×降水(+)的影响大小明显为正。eCO2×降水(+)、变暖×eN、变暖×降水(+)和eN×降水(+)对真菌多样性的影响大小显著为负，而eCO2×eN没有显著影响。值得注意的是，全球变化因素的三向交互项（表2；图4）比单个或两向效应有更强的负效应。

表1. 基于漏斗图不对称性的等级相关检验的土壤微生物多样性的发表偏倚检验。当P

注：黑体字表示在P < 0.05时有意义。

图3.土壤细菌（左）和真菌（右）多样性的效应大小（ln RR）对全球变化因素（二氧化碳升高（eCO2）、变暖、氮增加（eN）、湿-干循环、干旱、降水（-）。和降水（+）），以及全球变化因素之间的双向交互作用（eCO2×变暖、eCO2×干旱、eCO2×eN、eCO2×降水（+）、变暖×eN、变暖×降水（+）、eN×干旱，以及eN×降水（+））的响应。

表2.土壤微生物多样性与全球变化因素的双向和三向交互条件的多元回归分析。

图4.土壤细菌（左）和真菌（右）多样性对全球变化因素三向交互作用的响应大小（ln RR）的比较，包括（二氧化碳升高（eCO2）×变暖×氮增加（eN），eCO2×变暖×降水（+），eCO2×变暖×干旱，eCO2×eN×干旱，eCO2×eN×降水（+），eCO2×干旱×降水（+），变暖×eN×降水（+）和变暖×eN×干旱）。

2驱动土壤微生物多样性的因素

土壤微生物多样性在不同的生态系统类型中有所不同。耕地（95%CI，细菌多样性-0.053至-0.017，真菌多样性-0.055至-0.023）和草地（95%CI，细菌多样性-0.043至-0.021，真菌多样性-0.047至-0.025）的影响最强；而沙漠（p>0.05）和苔原（p>0.05）没有明显影响。此外，土壤微生物多样性随着MAT的增加而线性下降（p < 0.01）。土壤环境因素（土壤pH值、BD和SOC）强烈影响土壤微生物多样性（图5A和B）。此外，随机森林分析显示，土壤环境因素（尤其是土壤pH值、BD和SOC）和MAT对土壤微生物多样性有强烈影响（图5C和D）。

SEM模型的比较拟合指数（CFI，>0.90）较强，Akaike信息准则（AIC）较小，chi-square（χ2）值较小，近似均方根误差（RMSEA，P＜0.05）和MAT（P＜0.05）对细菌和真菌的多样性有负面影响，而生态系统类型对土壤微生物多样性没有影响（P＞0.05）（图6A，C）。因此，我们在模型中删除了生态系统类型。环境因素、MAT和MAP解释了土壤细菌多样性的76.4%的变异（图6A，P = 0.603，χ2 = 7.169，CFI = 0.961，AIC = 7.163，RMSEA = 0.002），解释了真菌多样性的83.3%的变异（图6C，P = 0.689，χ2 = 8.155，CFI = 0.972，AIC = 6.154，RMSEA = 0.001）。标准化效应（直接和间接途径效应）见图6B、D，表明全球变化通过土壤环境因素（特别是土壤pH、BD和SOC）和MAT的变化间接影响了微生物多样性，支持了PCA和随机森林分析的结果。

图5.土壤微生物多样性在不同生态系统类型中的分布的主成分分析（PCA）排序。(A、C) 土壤细菌多样性，(B、D) 土壤真菌多样性。

图6.描述全球变化因素对土壤微生物多样性影响的结构方程模型（SEMs）。(A) 土壤细菌多样性：P = 0.603, df = 20, χ2 = 7.169, 比较拟合指数 =0.961, Akaike信息准则 =7.163, 渐进误差均方根 = 0.002。(C) 土壤真菌多样性：P = 0.689, df = 20, χ2 = 8.155, 比较拟合指数 =0.972, Akaike信息准则 =6.154, 渐进误差均方根 = 0.001。(B)来自SEM对土壤细菌多样性的总效应和直接及间接标准化效应。(D) SEMs对土壤真菌多样性的总效应以及直接和间接的标准化效应。

讨论

土壤细菌和真菌的多样性在生态系统的结构和功能中发挥着关键作用；然而，我们对它们对全球变化的反应的理解却落后于其他生物。经验证据和Meta分析表明，土壤微生物多样性对全球变化有不同的反应。然而，过去的研究大多集中在单一全球变化因素对微生物多样性的影响上，很少有人评估多种全球变化因素的综合影响。通过使用大样本量的数据，我们的Meta分析发现全球变化对土壤微生物多样性的负面影响，而且双因素和三因素的全球变化比单因素的负面影响更大。这些影响主要与土壤pH值、BD和SOC有关，支持了其他地方和全球尺度的研究结果。下面，我们讨论微生物多样性对全球变化反应的潜在机制。

1全球变化因素对土壤微生物多样性的个别影响

1.1降水的改变对土壤微生物多样性的影响

降水的变化可以通过改变土壤水的可用性直接改变土壤微生物的丰度和组成，或者通过改变植物群落的组成和生产力间接改变土壤微生物的丰度和组成。最近，Knapp等人引入了双不对称模型，用于揭示地上净初级生产力（ANPP）和降水的改变之间的关联。然而，关于土壤微生物多样性对降水改变的反应并没有达成共识。在本Meta分析中，降水（+）对土壤微生物多样性有正向影响，而降水（-）对土壤微生物多样性有负向影响（图3），负向影响大于正向影响，导致净负向影响；这表明土壤微生物多样性对降水改变的反应也可能遵循双不对称模型，这应通过对照实验进行验证。这一结果与之前的研究结果一致，即湿润土壤中的微生物多样性高于干燥土壤。降水减少会降低土壤水的可用性和微生物的基质供应，从而降低微生物多样性。相反，降水增加会增强土壤水的可用性、植物生产力和SOC积累，促进微生物生长，最终增加土壤微生物多样性。

1.2湿润-干燥周期对土壤微生物多样性的影响

全球变化的一个方面是水文循环的加强，表现为蒸发和降水强度的变化。这种变化可以影响土壤湿润-干燥循环的强度和频率。然而，湿润-干燥周期对真菌和细菌群落的影响是可变的。例如，与细菌相反，真菌可以在水势很低的土壤中保持活跃。Engelhardt等人报告说，在温带草原上，土壤真菌比细菌对湿润-干燥周期更敏感。然而，Scheu和Parkinson发现，细菌和真菌对湿润-干燥周期的敏感性没有区别。Meta分析显示，干燥-湿润循环降低了土壤微生物的多样性（图3），与Luo和Ren等人的研究一致。为了在干旱条件下生存，土壤微生物更有可能聚集以避免脱水或死亡。当土壤水势低于某一阈值时，土壤微生物种群数量和多样性将大幅减少。在重新湿润时，土壤水将淹没微生物细胞，并有可能破裂和杀死这些微生物，这会降低微生物的代谢和多样性。

此外，频繁的湿润-干燥循环可能会改变特定微生物群体的组成，例如，有利于生长率高的共生微生物，并通过促进适应土壤水势频繁变化的群体来改变微生物群落的组成。因此，在未来的研究中，有必要确定适应湿润-干燥周期的微生物群体。

1.3气候变暖对土壤微生物多样性的影响

由于大气中的温室气体（如二氧化碳、甲烷和氧化亚氮）浓度增加，地球表面温度在21世纪将上升1.0-3.7℃。一些研究表明，变暖加速了区域层面上土壤微生物多样性的下降。同样，与未变暖的对照组相比，变暖可以增加微生物种群，但减少其多样性。然而，我们的Meta分析发现，在全球范围内，变暖对土壤微生物多样性有积极影响（图3）。大多数生态学模型预测，气候变暖会提高土壤表面温度、酶活性和土壤呼吸速率，并刺激SOC分解。气候变暖增加了植物生产力和植物对土壤的C输入，导致土壤微生物群落的结构和多样性发生变化。此外，变暖引起的有机物分解的增加增强了微生物生长的营养物质的可用性，并最终促进了微生物的多样性。

1.4二氧化碳增多（eCO2）对土壤微生物多样性的影响

现有数据预测2050年大气中的二氧化碳浓度将增加（高达450-600 ppm）。据报道，微生物的生物量或多样性会随着eCO2的变化而减少、增加或保持不变。在这个Meta分析中，我们发现eCO2同时增强了土壤细菌和真菌的多样性（图3）。事实证明，二氧化碳的增加提高了固碳微生物群体的丰度，并增强了光合作用的C生产和对土壤的输入；这些变化会导致土壤微生物呼吸和SOC周转的同时增加。此外，eCO2有利于增强SOC的积累，为微生物的生长提供资源，这可以改变微生物的生态策略。例如，在环境条件下主导温带草原的慢速生长的微生物群体，由于有丰富的基质可供利用，会在eCO2下可以被快速生长的微生物群体所取代，。尽管已经报道了eCO2对土壤微生物多样性的积极影响，但对其中的机制还缺乏了解，需要进一步研究以提高我们对eCO2-土壤微生物多样性关系的认识。

1.5干旱对土壤微生物多样性的影响

微生物要想在干旱中生存，必须积累高浓度的溶质（渗透压），以保持细胞内的水分，防止脱水。在干旱胁迫下，超过10%的微生物生物量可能会被渗透物束缚，以应对低的土壤水势。因此，微生物对干旱的反应取决于其代谢灵活性和生理状况。在本Meta分析中，我们发现干旱在全球范围内降低了土壤微生物的多样性（图3），支持了以前的Meta分析。这一结果与以下因素有关：1）干旱降低了植物生产力、覆盖率和垃圾质量，减少了土壤养分的供应，限制了微生物的繁殖；2）干旱下较低的水含量降低了土壤养分的流动性，但增加了土壤通气性；这两种影响都会降低微生物多样性。

我们的Meta分析还发现，干旱对真菌的负面影响比细菌多样性更大（图3）。这一点得到了支持，因为真菌能够在比细菌更低的水势下保持活性。一般来说，真菌被认为比细菌更耐旱，因为它们能够建立大型的吸虫网络，促进水的长距离转移，使它们能够探索植物根系无法进入的充满水的土壤孔隙，或从小的土壤孔隙中获取水。虽然许多细菌物种有渗透调节机制，但它们通常更容易受到干旱的影响，因为它们需要土壤聚集体内和土壤表面的水膜进行分散和底物扩散。

1.6氮素添加对土壤微生物多样性的影响

大量证据表明，全球eN可以直接改变土壤微生物的生物量和组成，或通过降低土壤pH值或有机C的可用性间接影响它们。这是由于高水平的eN对一些滋生性微生物有直接的毒性作用，并最终降低了微生物的多样性。正如预期的那样，我们发现eN对不同生态系统类型的土壤微生物多样性有一致的负向影响（图3），支持以前的研究结果。eN效应与N输入增强土壤N的可利用性和土壤酸化有关，然后增加亚硝化或硝化压力和对非N养分的竞争，从而抑制土壤微生物活动。另一方面，土壤微生物活动也从eN中受益，因为养分供应的增加改善了微生物的养分利用策略。如果氮沉降率继续增加，需要制定有效的措施来缓解eN对全球微生物多样性下降的影响。

2全球变化下驱动土壤微生物多样性的因素

在这个Meta分析中，多种全球变化因素相互影响土壤微生物多样性（图3；表2）。微生物群落对多种全球变化因素的反应非常复杂，因为这些全球变化因素在时间和空间上都很复杂，并往往同时发生。两个或更多的全球变化因素之间的相互作用可能会导致叠加或拮抗效应。例如，eCO2和变暖经常同步发生，并导致区域范围内的干旱。因此，eCO2和变暖结合起来会导致对土壤微生物多样性的额外影响。此外，eCO2和eN可以对真菌多样性产生抵消性影响。这些结果表明，多种全球变化因素可以共同调节土壤微生物多样性。然而，土壤微生物多样性数据主要基于短期实验，关于多种全球变化因素对土壤微生物多样性影响的长期研究很少。因此，本Meta分析的结论应通过长期研究进一步评估。多个全球变化因素的长期实验对于评估它们对微生物过程和多样性的交互影响至关重要。

我们的SEM模型显示，全球变化因素通过改变土壤环境因素（特别是土壤pH值、BD和SOC）和MAT间接影响土壤微生物多样性，其中土壤pH值与细菌和真菌多样性呈负相关，这与之前的研究结果一致，并强调土壤pH值是全球范围内微生物多样性的主要预测因素。在考虑到其他环境因素的影响后，SOC和土壤容重（BD）都与细菌和真菌多样性呈正相关。这些发现表明，全球变化因素通过强烈影响土壤pH值、土壤有机C含量和土壤体积密度间接影响了微生物多样性。

结论

总之，微生物多样性对多种全球变化因素的反应具有潜在的重要性，但相关研究有限。本Meta分析提供了关于土壤微生物多样性如何对多种全球变化因素做出反应的新见解。我们的结论是，eCO2和变暖有积极影响，而eN、干湿循环和干旱对土壤微生物多样性有消极影响。重要的是，全球变化对土壤微生物多样性的影响是负面的；土壤微生物多样性随年平均温度（MAT）线性下降，并高度依赖于气候条件。特别是，多种全球变化因素对土壤微生物多样性的综合影响要大于单独的影响。总的来说，这项研究提高了我们对全球变化下驱动土壤微生物多样性变化的因素的认识；这种认识的提高对于实施全球地球微生物组项目至关重要。